Nanomaterial Assisted Exosome Analysis Using Mass Spectrometry

doi:10.1007/s40242-024-4004-x

Abstract

Abstract: Exosomes, extracellular vesicles (EVs) that play crucial roles in biological processes, have emerged as attractive targets for noninvasive disease diagnosis and monitoring. Mass spectrometry (MS) offers high sensitivity, high throughput, and excellent qualification and quantification capacity, which is the ideal approach for exosome analysis. Nanomaterials’ unique physiochemical properties, controllable morphology, and large surface area make them promising in biological sample pretreatment and detection. They contributed diverse functions to the exosome MS analysis, encompassing substrates for exosome isolation and cargos enrichment, matrices for laser desorption/ionization (LDI), read-out signals and supporters for signal amplification strategies, etc. In this review, recent progress in the applications of nanomaterial in the exosome MS analysis was summarized and a comprehensive discussion on the challenges and perspectives was proposed for the development of an advancing analysis approach of exosomes for the accurate diagnosis and monitoring of diseases.

Key words: Exosome, Nanomaterial, Enrichment, Matrix, Mass spectrometry

ZHANG Yi, ZHOU Bokai, LI Qiuning, JIN Mingshi, BAI Yu. Nanomaterial Assisted Exosome Analysis Using Mass Spectrometry[J]. Chemical Research in Chinese Universities, 2024, 40(2): 237-254.

References

[1] Kalluri R., Le Bleu V. S., Science, 2020, 367, eaau6977
[2] Chen G., Huang A. C., Zhang W., Zhang G., Wu M., Xu W., Yu Z. L., Yang J. G., Wang B. K., Sun H. H., Xia H. F., Man Q. W., Zhong W. Q., Antelo L. F., Wu B., Xiong X. P., Liu X. M., Guan L., Li T., Liu S. J., Yang R. F., Lu Y. T., Dong L. Y., McGettigan S., Somasundaram R., Radhakrishnan R., Mills G., Lu Y. L., Kim J., Chen Y. H. H., Dong H. D., Zhao Y. F., Karakousis G. C., Mitchell T. C., Schuchter L. M., Herlyn M., Wherry E. J., Xu X. W., Guo W., Nature, 2018, 560, 382
[3] Costa-Silva B., Aiello N. M., Ocean A. J., Singh S., Zhang H. Y., Thakur B. K., Becker A., Hoshino A., Mark M. T., Molina H., Xiang J., Zhang T., Theilen T. M., García-Santos G., Williams C., Ararso Y., Huang Y. J., Rodrigues G., Shen T. L., Labori K. J., Lothe I. M. B., Kure E. H., Hernandez J., Doussot A., Ebbesen S. H., Grandgenett P. M., Hollingsworth M. A., Jain M., Mallya K., Batra S. K., Jarnagin W. R., Schwartz R. E., Matei I., Peinado H., Stanger B. Z., Bromberg J., Lyden D., Nat. Cell Biol., 2015, 17, 816
[4] Pitt J. M., Kroemer G., Zitvogel L., J. Clin. Invest., 2016, 126, 1139
[5] Richards K. E., Zeleniak A. E., Fishel M. L., Wu J., Littlepage L. E., Hill R., Oncogene, 2017, 36, 1770
[6] Melo S. A., Luecke L. B., Kahlert C., Fernandez A. F., Gammon S. T., Kaye J., LeBleu V. S., Mittendorf E. A., Weitz J., Rahbari N., Reissfelder C., Pilarsky C., Fraga M. F., Piwnica-Worms D., Kalluri R., Nature, 2015, 523, 177
[7] Pisitkun T., Shen R. F.,Knepper M. A., Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 2004, 101, 13368
[8] Yenuganti V. R., Afroz S., Khan R. A., Bharadwaj C., Nabariya D. K., Nayak N., Subbiah M., Chintala K., Banerjee S., Reddanna P., Khan N., J. Nanobiotechnology, 2022, 20, 317
[9] Sun Y., Liu S., Qiao Z., Shang Z., Xia Z. J., Niu X. M., Qian L. Q., Zhang Y., Fan L. Y., Cao C. X., Xiao H., Anal. Chim. Acta, 2017, 982, 84
[10] Qi H. Z., Liu C. Y., Long L. X., Ren Y., Zhang S. S., Chang X. D., Qian X. M., Jia H. H., Zhao J., Sun J. J., Hou X., Yuan X. B., Kang C. S., ACS Nano, 2016, 10, 3323
[11] Cheng L. S., Hill A. F., Nat. Rev. Drug Discov., 2022, 21, 379
[12] Chen I. H., Xue L., Hsu C. C., Paez J. S. P., Pan L., Andaluz H., Wendt M. K., Iliuk A. B., Zhu J. K., Tao W. A., Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 2017, 114, 3175
[13] Snyder O. L., Campbell A. W., Christenson L. K., Weiss M. L., Jove-J. Vis. Exp., 2021, 177, e63059
[14] Shao H. L., Im H., Castro C. M., Breakefield X., Weissleder R., Lee H. H., Chem. Rev., 2018, 118, 1917
[15] Fang X., Wang Y., Wang S., Liu B., Mater. Today Bio, 2022, 16, 100371
[16] Zhang N., Chen H. L., Yang C. J., Hu X. F., Sun N. R., Deng C. H., Trends Analyt. Chem., 2022, 153, 116652
[17] Cheng N., Du D., Wang X. X., Liu D., Xu W. T., Luo Y. B., Lin Y. H., Trends Biotechnol., 2019, 37, 1236
[18] Li S. T., Zhu L. Y., Zhu L. J., Mei X. H., Xu W. T., Biosens. Bioelectron., 2022, 200, 113902
[19] Qiu G. Y., Thakur A., Xu C., Ng S. P., Lee Y., Wu C. M. L., Adv. Funct. Mater., 2019, 29, 1806761
[20] Sun Z. W., Yang J. J., Li H., Wang C. X., Fletcher C., Li J., Zhan Y., Du L. T., Wang F. L., Jiang Y. N., Biomaterials, 2021, 274, 120873
[21] Liu C. C., Xu X. N., Li B., Situ B., Pan W. L., Hu Y., An T. X., Yao S. H., Zheng L., Nano Lett., 2018, 18, 4226
[22] Stremersch S., Marro M., Pinchasik B. E., Baatsen P., Hendrix A., De Smedt S. C., Loza-Alvarez P., Skirtach A. G., Raemdonck K., Braeckmans K., Small, 2016, 12, 3292
[23] Zhu Y. D., Pick H., Gasilova N., Li X. Y., Lin T. E., Laeubli H. P., Zippelius A., Ho P. C., Girault H. H., Chem, 2019, 5, 1318
[24] Wang Y. N., Zhang K., Huang X. D., Qiao L., Liu B. H., Anal. Chem., 2021, 93, 709
[25] Taylor D. D., Shah S., Methods, 2015, 87, 3
[26] Han Z., Peng C., Yi J., Wang Y., Liu Q., Yang Y., Long S., Qiao L., Shen Y., iScience, 2021, 24, 102906
[27] Ye L. B., Neale C., Sljoka A., Lyda B., Pichugin D., Tsuchimura N., Larda S. T., Pomes R., Garcia A. E., Ernst O. P., Sunahara R. K., Prosser R. S., Nat. Commun., 2018, 9, 1372
[28] Li D., Yi J., Han G., Qiao L., ACS Meas. Sci. Au, 2022, 2, 385
[29] Chen H. L., Huang C. W., Wu Y. L., Sun N. R., Deng C. H., ACS Nano, 2022, 16, 12952
[30] Zheng H. Y., Zhao J. D., Wang X. T., Yan S. H., Chu H. M., Gao M. X., Zhang X. M., Anal. Chem., 2022, 94, 1831
[31] Escola J. M., Kleijmeer M. J., Stoorvogel W., Griffith J. M., Yoshie O., Geuze H. J., J. Biol. Chem., 1998, 273, 20121
[32] Théry C., Regnault A., Garin J., Wolfers J., Zitvogel L., Ricciardi-Castagnoli P., Raposo G., Amigorena S., J. Cell Biol., 1999, 147, 599
[33] Gao X., Ran N., Dong X., Zuo B., Yang R., Zhou Q., Moulton H. M., Seow Y., Yin H., Sci. Transl. Med., 2018, 10, eaat0195
[34] Zhu J. H., Zhang J., Ji X. H., Tan Z. J., Lubman D. M., J. Proteome Res., 2021, 20, 4901
[35] Moura S. L., Martín C. G., Martí M., Pividori M. I., Biosens. Bioelectron., 2020, 150, 111882
[36] Cai S., Luo B., Jiang P. P., Zhou X. X., Lan F., Yi Q. Y., Wu Y., Nanoscale, 2018, 10, 14280
[37] Chang M. M., Wang Q. Q., Qin W. S., Shi X. Z., Xu G. W., Anal. Chem., 2020, 92, 15497
[38] Pham Q. N., Winter M., Milanova V., Young C., Condina M. R., Hoffmann P., Pham N. T. H., Tung T. T., Losic D., Thierry B., Nanoscale, 2023, 15, 1236
[39] Mori K., Hirase M., Morishige T., Takano E., Sunayama H., Kitayama Y., Inubushi S., Sasaki R., Yashiro M., Takeuchi T., Angew. Chem. Int. Ed., 2019, 58, 1612
[40] Fang X. N., Duan Y. K., Adkins G. B., Pan S. Q., Wang H., Liu Y., Zhong W. W., Anal. Chem., 2018, 90, 2787
[41] Leitner A., Trends Anal. Chem., 2010, 29, 177
[42] Sano A., Nakamura H., Anal. Sci., 2007, 23, 1285
[43] Gao F. Y., Jiao F. L., Xia C. S., Zhao Y., Ying W. T., Xie Y. P., Guan X. Y., Tao M., Zhang Y. J., Qin W. J., Qian X. H., Chem. Sci., 2019, 10, 1579
[44] Xiang X. C., Guan F. L., Jiao F. L., Li H., Zhang W. J., Zhang Y. J., Qin W. J., Anal. Methods-UK, 2021, 13, 1591
[45] Zhao L. P., Shi J. H., Chang L., Wang Y. H., Liu S., Li Y., Zhang T., Zuo T., Fu B., Wang G. B., Ruan Y. Y., Zhang Y. L., Xu P., ACS Omega, 2021, 6, 827
[46] Zhang C. H., Pan Y. I., Zhao Y. M., Wang P. Y., Zhang L. Y., Zhang W. B., Anal. Chim. Acta, 2021, 1186, 339099
[47] Wu G. Y., Lu F., Zhao J. L., Feng X., Ren Y. J., Hu S. T., Yu W. J., Dong B., Hu L. H., J. Chromatogr. A, 2024, 1714, 464543
[48] Wu G., Geng H., Xu R., Deng M., Yang C., Xun C., Wang Y., Cai Q., Chen P., Talanta, 2021, 226, 122186
[49] Yan S., Huang Z., Chen X., Chen H., Yang X., Gao M., Zhang X., Anal. Bioanal. Chem., 2023, 415, 6411
[50] Sun J., Han S. Y., Ma L. Y., Zhang H., Zhan Z., Aguilar H. A., Zhang H. Y., Xiao K., Gu Y. H., Gu Z. Z., Tao W. A., ACS Appl. Mater. Inter., 2021, 13, 3622
[51] Liu L. K., Liu J. H., Zhou W., Sui Z. G., Liu J., Yang K. G., Zhang L. H., Liang Z., Zhang Y. K., J. Mater. Chem. B, 2022, 10, 6655
[52] Zhou J. T., Cheng X. H., Guo Z. C., Ali M. M., Zhang G. Y., Tao W. A., Hu L. H., Liu Z., Angew. Chem. Int. Ed., 2023, 62, e202213938
[53] Li Y. L., Yang K. G., Yuan H. M., Zhang W. J., Sui Z. G., Wang N., Lin H. L., Zhang L. H., Zhang Y. K., Anal. Chem., 2021, 93, 16835
[54] Chen Y., Zhu Q., Cheng L., Wang Y., Li M., Yang Q., Hu L., Lou D., Li J., Dong X., Lee L. P., Liu F., Nat. Methods, 2021, 18, 212
[55] Ye W., Pan R., Shi K.-Q., Li H.-P., Lee L. P., Liu F., Biosens. Bioelectron., 2022, 10, 100099
[56] Wang S. R., He Y., Lu J. Y., Wang Y. Q., Wu X. F., Yan G. Q., Fang X. N., Liu B. H., ACS Appl. Mater. Inter., 2022, 14, 36341
[57] Chen Y. J., Chen H. L., Yang C. J., Wu Y. L., Deng C. H., Sun N. R., Chin. Chem. Lett., 2023, 34, 107352
[58] Bai H. H., Pan Y. T., Qi L., Liu L., Zhao X. Y., Dong H. Y., Cheng X. Q., Qin W. J., Wang X. H., Talanta, 2018, 186, 513
[59] Xia C. S., Jiao F. L., Gao F. Y., Wang H. P., Lv Y. Y., Shen Y. H., Zhang Y. J., Qian X. H., Anal. Chem., 2018, 90, 6651
[60] Zhang H. Q., Lv Y. Y., Du J., Shao W., Jiao F. L., Xia C. S., Gao F. Y., Yu Q., Liu Y. Y., Zhang W. J., Zhang Y. J., Qin W. J., Qian X. H., Anal. Chim. Acta., 2020, 1098, 181
[61] Jiao F., Gao F., Wang H., Deng Y., Zhang Y., Qian X., Zhang Y., Sci. Rep., 2017, 7, 6984
[62] Li C. W., Lim S. O., Xia W. Y., Lee H. H., Chan L. C., Kuo C. W., Khoo K. H., Chang S. S., Cha J. H., Kim T. W., Hsu J. L., Wu Y., Hsu J. M., Yamaguchi H., Ding Q. Q., Wang Y., Yao J., Lee C. C., Wu H. J., Sahin A. A., Allison J. P., Yu D. H., Hortobagyi G. N., Hung M. C., Nat. Commun., 2016, 7, 12632
[63] Liu J. J., Sharma K., Zangrandi L., Chen C. G., Humphrey S. J., Chiu Y. T., Spetea M., Liu-Chen L. Y., Schwarzer C., Mann M., Science, 2018, 360, eaao4927
[64] Ma W., Zhang F., Li L. P., Chen S., Qi L. M., Liu H. W., Bai Y., ACS Appl. Mater. Inter., 2016, 8, 35099
[65] Zheng H. Y., Guan S., Wang X. T., Zhao J. D., Gao M. X., Zhang X. M., Anal. Chem., 2020, 92, 9239
[66] Xiong F., Jia J., Ma J., Jia Q., Nanoscale, 2022, 14, 853
[67] Zhang Y., Peng Y., Yang L. J., Lu H. J., Trends Analyt. Chem., 2018, 99, 34
[68] Wu Y., Zhang N., Wu H., Sun N., Deng C., Microchim. Acta, 2021, 188, 66
[69] Lv J., Wang Z., Li F., Zhang Y., Lu H., Chem. Commun., 2019, 55, 14339
[70] Costa J., Gatermann M., Nimtz M., Kandzia S., Glatzel M., Conradt H. S., Anal. Chem., 2018, 90, 7871
[71] Wang X. Y., Bai P. R., Li Z. Y., Zhu Q. F., Wei Z. W., Feng Y. Q., Angew. Chem. Int. Ed., 2022, 61, e202208138
[72] Lin W. F., Conway L. P., Vujasinovic M., Löhr J. M., Globisch D., Angew. Chem. Int. Ed., 2021, 60, 23232
[73] Zhang H., Li X. J., Martin D. B., Aebersold R., Nat. Biotechnol., 2003, 21, 660
[74] Ma W., Xu S. T., Nie H. G., Hu B. Y., Bai Y., Liu H. W., Chem. Sci., 2019, 10, 2320
[75] Yin X., Yang J., Zhang M., Wang X., Xu W., Price C.-A. H., Huang L., Liu W., Su H., Wang W., Chen H., Hou G., Walker M., Zhou Y., Shen Z., Liu J., Qian K., Di W., ACS Nano, 2022, 16, 2852
[76] Huang L., Wan J., Wei X., Liu Y., Huang J., Sun X., Zhang R., Gurav D. D., Vedarethinam V., Li Y., Chen R., Qian K., Nat. Commun., 2017, 8, 220
[77] Yang J., Wang R., Huang L., Zhang M., Niu J., Bao C., Shen N., Dai M., Guo Q., Wang Q., Wang Q., Fu Q., Qian K., Angew. Chem. Int. Ed., 2019, 59, 1703
[78] Huang L., Gurav D. D., Wu S., Xu W., Vedarethinam V., Yang J., Su H., Wan X., Fang Y., Shen B., Price C.-A. H., Velliou E., Liu J., Qian K., Matter, 2019, 1, 1669
[79] Yagnik G. B., Hansen R. L., Korte A. R., Reichert M. D., Vela J., Lee Y. J., Anal. Chem., 2016, 88, 8926
[80] Ma W., Xu S. T., Ai W. P., Lin C., Bai Y., Liu H. W., Chem. Commun., 2019, 55, 6898
[81] Vedarethinam V., Huang L., Zhang M., Su H., Hu H., Xia H., Liu Y., Wu B., Wan X., Shen J., Xu L., Liu W., Ma J., Qian K., Adv. Funct. Mater., 2020, 30, 2002791
[82] Li S., Ding H., Qi Z., Yang J., Huang J., Huang L., Zhang M., Tang Y., Shen N., Qian K., Guo Q., Wan J., Adv. Sci., 2023, 11, 2304610
[83] Zhang G., Ma C., He Q., Dong H., Cui L., Li L., Li L., Wang Y., Wang X., iScience, 2023, 26, 106622
[84] Huang L., Wang L., Hu X., Chen S., Tao Y., Su H., Yang J., Xu W., Vedarethinam V., Wu S., Liu B., Wan X., Lou J., Wang Q., Qian K., Nat. Commun., 2020, 11, 3556
[85] Shi F., Huang C., Ren Y., Deng C., Sun N., Shen X., Anal. Chem., 2022, 94, 16204
[86] Sun X., Huang L., Zhang R., Xu W., Huang J., Gurav D. D., Vedarethinam V., Chen R., Lou J., Wang Q., Wan J., Qian K., ACS Cent. Sci., 2018, 4, 223
[87] Chen H., Huang C., Wu Y., Sun N., Deng C., ACS Nano, 2022, 16, 12952
[88] Chen H., Zhang N., Wu Y., Yang C., Xie Q., Deng C., Sun N., Small Sci., 2022, 2, 2100118
[89] Yan S. H., Zheng H. Y., Zhao J. D., Gao M. X., Zhang X. M., Anal. Chem., 2023, 95, 10196
[90] Chen H. L., Qi Y., Yang C. Y., Tai Q. F., Zhang M., Shen X. Z., Deng C. H., Guo J. M., Jiang S., Sun N. R., ACS Nano, 2023, 17, 23924
[91] Xu S. T., Ma W., Bai Y.,Liu H. W., J. Am. Chem. Soc., 2019, 141, 72
[92] Zhang Z. Z., Xu H. M., Fan Y. Y., Zhang X., Wang W., Zhu J. J., Min Q. H., Nano Lett., 2023, 23, 1820
[93] Rodríguez-Menéndez S., Fernández B., González-Iglesias H., García M., Alvarez L., Alonso J. I. G., Pereiro R., Anal. Chem., 2019, 91, 4488
[94] Wei X., Zheng D. H., Cai Y., Jiang R., Chen M. L., Yang T., Xu Z. R., Yu Y. L., Wang J. H., Anal. Chem., 2018, 90, 14543
[95] Zhang Y. Z., Wei Y. Y., Liu P., Zhang X., Xu Z. R., Tan X. D., Chen M. L., Wang J. H., Anal. Chem., 2021, 93, 11540
[96] Cheng Y. H., Xie Q. H., He M., Chen B. B., Chen G., Yin X., Kang Q., Xu Y., Hu B., Anal. Chim. Acta, 2022, 1212, 339938
[97] Zhang X. W., Liu M. X., He M. Q., Chen S., Yu Y. L., Wang J. H., Anal. Chem., 2021, 93, 6437
[98] Wen Y., Zhang X. W., Li Y. Y., Chen S., Yu Y. L., Wang J. H., Anal. Chem., 2022, 94, 16196
[99] Lovric J., Dunevall J., Larsson A., Ren L., Andersson S., Meibom A., Malmberg P., Kurczy M. E., Ewing A. G., ACS Nano, 2017, 11, 3446
[100] Castro D. C., Xie Y. R., Rubakhin S. S., Romanova E. V., Sweedler J. V., Nat. Methods, 2021, 18, 1233
[101] Niehaus M., Soltwisch J., Belov M. E., Dreisewerd K., Nat. Methods, 2019, 16, 925
[102] Zheng L., Wang H., Zuo P., Liu Y. L., Xu H. Y., Ye B. C., Anal. Chem., 2022, 94, 7703
[103] Yue X. Y., Fang X. X., Sun T., Yi J. W., Kuang X. J., Guo Q. S., Wang Y., Gu H. C., Xu H., Biosens. Bioelectron., 2022, 211, 114384